В 1992 году окончил режиссёрский факультет ВГИКа (мастерская Игоря Таланкина).
Начало карьеры Охлобыстина как артиста пришлось на 1991 год с выходом картины «Нога». Иван был удостоен приза за лучшую роль на фестивале «Молодость-1991».
С 1994 по 1998-й Охлобыстин был секретарем Союза кинематографистов России.
В середине 90-х вел сотрудничество с журналом «Столица», после перешел в холдинг «Совершенно секретно», где вел колонки, также публиковался в журнале «Деловые люди», выступил соучредителем «Агентства политических новостей».
В 1997 году Охлобыстин снялся в эпизодической роли молодого бандита в фильме «Мама, не горюй». Параллельно он участвует в театральных постановках.
В феврале 1996-го во МХАТе прошла премьера спектакля по его пьесе «Злодейка, или Крик дельфина» в постановке Михаила Ефремова.
За свою карьеру Охлобыстин принял участие в съемке 77 фильмов, среди которых – «ДМБ» (2000 г), «Заговор» (2007 г.), «Царь» (2009 г.), «Колокол» (2010 г.), сериал «Интерны» (2010-2016 г.). Им также были написаны множество сценариев для фильмов «Арбитр», «Кризис среднего возраста», «Урод», «Даун Хаус» и множества других.
С 1995 по 1999-й Охлобыстин был ведущим на ТВ-6 программы «Канон» Московской патриархии.
В начале 2001-го стало известно, что Охлобыстин рукоположён в священники архиепископом Ташкентским и Среднеазиатским Владимиром (Икимом) в Ташкентской епархии.
В конце 2001-го Охлобыстин вернулся в Москву, где провел презентацию своего короткометражного фильма о князе Данииле из цикла «Жития святых».
В 2001 же Президент РФ Владимир Путин наградил Охлобыстина именными золотыми часами «За заслуги перед Отечеством» за то, что его съемочная группа снимала пасхальное богослужение в Белграде в 1999 году во время бомбардировок НАТО.
До 2005-го отец Иоанн служил в храме святителя Николая в Заяицком на Раушской набережной Москвы-реки, затем в храме Софии Премудрости Божией в Средних Садовниках. Он также вёл передачу «Стая» на радиостанции «Русская служба новостей» и колонку в мультимедийном сообществе «Сноб».
В 2005-м вышла в свет книга Охлобыстина «XIV принцип» в жанре фантастики.
В 2007 году Охлобыстин вновь активно занялся актерской деятельностью, объясняя это необходимостью заработка.
В ноябре 2009-го появилось сообщение, что Охлобыстин попросил патриарха Кирилла освободить его от служения.
С декабря 2010 года Охлобыстин вел в соцсети «Фейсбуке» блог от имени своего персонажа доктора Быкова из сериала «Интерны».
С 2010 по 2014 был креативным директором компании «Евросеть».
В апреле 2012 года Охлобыстин объявил о создании партии «Коалиция небо», которая не была зарегистрирована.
В августе 2012-го возглавил Высший совет партии «Правое дело».
С 15 января 2014-го Охлобыстин — креативный директор производителя и поставщика одежды Baon.
С апреля 2017 года — колумнист русскоязычной версии сайта телеканала RT.